昂貴的性
當我們談到性時，你會想到什麼？美好與愛情？還是風險和威脅？無論情感將你帶往何方，我們都能認同的一個直截了當的簡單事實是——性是我們生育後代的必需途徑。
但是我們為什麼需要通過性來製造嬰兒，而不能簡單地進行自我克隆呢？事實上，在性這方面，人類一點都不特別——地球上的大多數動物都是有性生殖物種。一項調查發現，只有22種魚類、23種兩棲動物和29種爬行動物的生殖無需通過性——這在已知的42000多種脊椎動物物種中，只佔取了非常小的一部分 。
性是非常昂貴的。這裡我指的並不是一個男人或女人為了贏得夢中情人的愛可能要耗費的時間、金錢或心機策略——這些是社會科學家和言情小說家所需要考慮的。在進化生物學家眼中，性的代價更為現實。
效率低
首先，與無性生殖相比，有性生殖效率極低——事實上，有性生殖的效率只有無性生殖的一半。試想一下這樣一個場景（見下圖）：假設無論是通過有性生殖還是克隆生殖，一個雌性動物每年能生育兩個後代。
在有性生殖的情況下，該雌性動物（紅色）會分別育有一個雌性（女兒）和雄性（兒子）後代，這意味著它只有一半的後代（女兒）可以直接促進種群數量的增長；但在克隆生殖的情況下，無性生殖的雌性（灰色）能複製出自身的兩個副本，因而它們兩個都可以通過自我複製繼續製造出雌性孫輩。在這種情況下，有性生殖的種群數量保持不變，而克隆生殖的種群數量會指數增長。
速度慢
除此之外，有性生殖的速度也慢於克隆。在有性生殖中，細胞必須經歷一個名為減數分裂的複雜過程，這個過程包括染色體的交叉和遺傳物質的重組，這通常需要超過十個小時的時間。相比之下，克隆生殖所需要的細胞過程則更為簡單，這一過程被稱為有絲分裂，只需要直接複製基因組和一個細胞分裂成兩個完全相同的子細胞，它可以在15分鐘之內完成。對於那些需要很長時間才能達到成熟期，且在兩個連續的生殖事件之間需要長時間間隔的物種（例如人類和其他大型多細胞動植物）來說，時間成本是微不足道的；但是對於微觀的生物，尤其是單細胞生物來說，這種時間成本是巨大的。
衝突多
性的最顯著代價是通過生態相互作用、性選擇、配偶競爭和性衝突體現的。雄孔雀華麗的尾屏對雌孔雀極具吸引力，但伴隨而來的代價是增加了死亡的風險，因為美麗的顏色不僅能吸引配偶，也能吸引捕食者，而且尾屏的重量和尺寸也使雄孔雀在逃離危險時更加困難。此外，許多種類的雌性蜘蛛和螳螂在交配前、交配期間或交配後會吃掉它們的配偶。更令人驚訝的是，雄性的寬足袋鼩——一種小型的與鼩鼱類似的有袋類動物——會毫不誇張地交配致死。在長達2-3周的交配期開始之前，雄性的寬足袋鼩就會停止製造精子，準備全力投入馬拉松式的交配競賽。在此期間，它們會瘋狂地尋找雌性並試圖與儘可能多的雌性交配。據觀察，它們會連續幾個晚上不間斷地交配6到12個小時，很少或者根本沒有時間尋找食物。隨著交配期的進行，雄性寬足袋鼩的體重隨之減輕、皮毛脫落、雙目失明、出現內出血，最後因免疫系統的完全崩潰而痛苦地死去，而這一切都發生在它們一歲生日的幾周前。這聽起來或許瘋狂，但這種「自殺式繁殖」恰恰是自然選擇為最激烈無情的交配競爭量身定做的解決方案。
有性生殖既需要雄性也需要雌性，由於兩性對生殖成功的需求不同，因此經常出現兩性衝突，從而加重有性生殖的成本。對雄性來說，最優策略通常是與儘可能多的雌性交配，因為製造精子是個相對廉價的過程。由於雄性動物——尤其是哺乳動物很少幫助雌性分擔撫育後代的工作，它們競爭的實際上是由當地所有雌性動物所生養的有限數量的後代的父權。對於雌性來說，由於產卵和照顧後代的成本要高得多，因此它們更感興趣的是選擇一個基因質量高或資源豐富的配偶（例如能保護覓食領地和/或保護雌性免受其他雄性的騷擾）。事實上，由於交配會耗費本可用來尋找食物或照顧後代的時間，而且可能會吸引捕食者並增加感染性病的風險，因此雌性通常會主動避免或抵抗雄性的交配企圖。在極端情況下，兩性衝突會導致雄性對雌性造成直接的身體傷害，或者通過殺嬰來對雌性造成間接傷害，從而迫使雌性停止對其他雄性後代的付出，並更快地恢復繁殖能力。殺嬰聽起來很殘忍，但對某些物種的雄性來說卻是一種有效獲取父權的方式，甚至有可能是唯一的有效方式。我們可以以獅子為例來說明這一點。獅子的妊娠期需要將近4個月的時間，母獅會在幼崽18個月大時才會恢復性行為。但是一旦母獅失去了她的幼崽，她可以在幾天到幾周內就恢復交配和受孕能力。相比於母獅將幼崽撫育到獨立最少要花費的22個月的時間，一組雄獅（聯盟）能夠控制自己領地的時間是非常短的。對於只有一到兩隻雄性的小聯盟，統治期通常不到25個月，即使是有4到6只雄性的大獅群，統治期也很少超過50個月。因此對獅子來說，留下自己的親生骨肉，是一場與時間賽跑的比賽，只有那些設法讓母獅迅速恢復繁殖能力（通過殺死依賴它們的幼崽）的雄獅才能在進化的戰場上取得成功。
性別的進化
在考慮到有性生殖與自我克隆相比所具有的（通常是巨大的）成本之後，如果你開始困惑於為何性在自然界中如此普遍，那麼恭喜你，你已經在像進化生物學家一樣思考了。事實上，性別的進化是一個長期存在的謎題，它隱藏了太多的謎團，以至於被稱為「進化生物學問題中的女王」。如今，關於地球上的所有真核生物的共同祖先（大約可追溯到十億年前）都是有性生殖的這一點，已得到了人們的普遍共識，因為相同的基因和涉及到減數分裂（有性生殖中最重要的一步）的基本細胞機制，都出現在了生命之樹的所有主要真核生物的分支中，包括動物、植物、真菌。
儘管代價巨大，但由於有性生殖已經長期存在而且廣泛分佈在生命樹中，它所帶來的利益一定更大。然而，這些益處的具體形式仍有待商榷。迄今為止，最具影響力的理論有兩個，要麼與有害突變在無性物種中的積累有關，要麼與有性物種在宿主-寄生的共同進化中的優勢有關，它們分別被簡稱為「穆勒棘輪」（以諾貝爾獎得主赫爾曼·約瑟夫·穆勒命名）和「紅皇后假說」。這兩種理論都是基於有性物種和無性物種之間的一個基本區別：無性生殖的後代都是彼此相同的，而有性生殖的後代在性狀和基因組上都表現出更大的多樣性。
穆勒棘輪
「穆勒棘輪」理論意識到，儘管DNA的複製大體上十分準確，但它仍有可能因基因突變而出現錯誤，這些突變大多都有害。通過克隆生殖的物種所產生的子代，雖然與親代幾乎有著相同的基因，但仍可能出現少量錯誤。這些新的錯誤將被保留在下一代的子代繁殖過程中，循環往復、代代相傳，就像一個棘輪的運動一樣——單向且不可逆轉。經過一代又一代之後，這些小的錯誤越積越多，導致的結果就是後代比祖代要弱得多。
但是對有性生殖的物種來說，有害突變的積累是可以消除的。當然，在卵子和精子的製造過程中，仍會有突變發生，但是這些突變的發生是隨機的，而且往往位於基因組的不同位置。因此，當一個卵子與精子結合以產生後代時，遺傳物質的重組會產生一些擁有很多有害突變的不幸後代，以及一些沒有突變的幸運後代。有時，甚至有些抽中上上籤的後代還會獲得一些有益突變。在自然選擇下，遺傳質量最好的後代有更高的生存和繁殖機會，而那些具有大量有害突變的後代將被剔除出基因庫。這樣一來，有性生殖的物種就能維持甚至提高它們的遺傳質量，因此從長遠來看，相比於會遭受突變積累和基因組退化的棘輪效應的無性生殖物種，有性生殖物種更具競爭力。
紅皇后假說
另一個最有影響力的理論是「紅皇后假說」，它是以劉易斯·卡羅爾（Lewis Carroll）筆下的童話故事《愛麗絲鏡中奇遇記》中的紅皇后命名的。在這個故事中，愛麗絲與紅皇后手拉手奔跑，當她跑到上氣不接下氣時，發現周圍的樹和其他物體根本沒有改變位置。驚訝且困惑的愛麗絲告訴紅皇后，在她的家鄉，如果她飛快地奔跑一段時間的話，就會抵達別的地方，而不是仍然待在原地。紅皇后聽了回答說：「現在，在這裡（鏡中之國），以你的速度你只能逗留在原地」。進化生物學家常用紅皇后的競賽來類比宿主與寄生蟲之間的共同進化。
試想一下通過克隆生殖的物種。最初，種群會得到迅速增長，並且很快充滿相差無幾的個體，直到出現一種致命的寄生蟲（如結核菌、愛滋病毒、瘧疾等）。只要種群中的一個個體能被這種寄生蟲能殺死，那麼其餘個體也在劫難逃，因為所有克隆個體的遺傳弱點都是完全相同的。在這種情況下，寄生蟲會像野火一般蔓延，直到消滅宿主物種的每一個成員。
但在有性生殖的物種中，同樣的致命寄生蟲卻通常無法傳播很遠。因為所有的個體都不同，因此這種寄生蟲遲早會遇上某些有天然抵抗力的個體。如果這些寄生蟲還想要繼續蔓延到其他種群，它們就必須歷經時間來變異和進化。不過，在這段時間內，有性生殖已經讓那些抗寄生蟲的宿主對其種群的基因庫進行更新重組，併產生了與自身完全不同的後代。這使得一些後代再次領先於致命寄生蟲一步。這就好比在鏡中的愛麗絲無論怎樣全力奔跑，她和周圍環境的相對位置也只能保持不變，宿主想要生存下來，並要始終比同樣也在快速進化的寄生蟲稍微領先一點一樣，它們需要有性生殖來對自己的基因組進行不斷地重組，從而創造出不同的後代。
兩面下注
需要注意的是，這兩種理論並不互相排斥，而是互補的。儘管「性別的進化」是一個存在已久的研究領域，但它仍在迅速發展，總有新的理論被不斷地提出。例如2017年，我和兩位合作者就提出了一個新的理論，認為有性生殖是一種風險分攤策略，稱為「兩面下注」。這一新理論既考慮了有性生殖的負面影響（後代數量少），也考慮了有性生殖的益處（後代多樣化）。
我們將有性生殖和無性生殖之間的競爭比喻為一種購買彩票的場景。無性生殖就像買大量號碼相同的彩票，而有性生殖就像是買少量的彩票，但每張彩票都有不同的號碼。因為中獎號碼是不可預測的，所以押注在同一組號碼上有可能獲得巨大的收益，但更大的可能是全盤皆輸。相比之下，在不同的號碼上押注永遠無法帶來太大的回報，但多數情況下也不會出現徹底的損失。同樣，由於環境上的波動是不可預測的（誰知道下一個春天是溫暖還是寒冷、溼潤還是乾燥?），一旦環境超出了無性生殖個體的耐受性範圍，整個種群就都會滅絕。相比之下，有性生殖物種產生的後代雖然數量更少，卻更加多樣化。因此，無論環境如何變化，總有幸存者能夠活到下一代。有性生殖的「兩面下注」（或簡單說就是不孤注一擲地將「所有雞蛋都放在一個籃子裡」）理論為有性生殖的進化提供了一層額外的解釋。
性別本身
到目前為止，我們一直在討論有性生殖的成本與收益。現在，讓我們跳出成本與收益的賬簿，將思緒回到這一過程本身。若要有性生殖發生，我們需要一個雄性和一個雌性配成一對，然後……但先等等！為什麼需要一個雄性和一個雌性？到底什麼是雄性和雌性？
雌與雄
事實上，這種看似「幼稚」的問題其實並不容易回答。雄性與雌性的定義與外表無關：對有些物種來說，這兩種性別看起來幾乎是完全相同的；而對於另一些物種，例如折衷鸚鵡，雄性和雌性的顏色雖然差異巨大但同樣絢麗多彩。除了外表，這與體型也無關：對哺乳動物來說，雄性動物通常更大，但對魚類、蜘蛛和許多昆蟲來說，雌性可能比雄性大得多。除此之外，這與統治力和攻擊性、與撫育後代的投入程度，甚至與性染色體都無關——許多物種根本就沒有性染色體，它們的性是由發育過程中的溫度和其他環境因素決定的，鱷魚和海龜就是例子。
讓人意外的是，雄性和雌性之間最重要的區別在於他（她）們產生的生殖細胞：雄性是產生小且可移動的生殖細胞（精子）的性別，而雌性是產生大而營養豐富的生殖細胞（卵細胞）的性別。但即使是這樣一般化的定義，也只適用於只有兩種不同性別的物種。（是的，有些物種具有兩種以上的性別。迄今為止的冠軍是一種蘑菇裂褶菌，它有23000多種不同的性別！）能同時產生精子和卵細胞的物種被稱為雌雄同體。
灰色地帶
「雌雄同體」一詞的英文hermaphrodites是以希臘神話中的赫馬佛洛狄忒斯（Hermaphroditus）和他/她略帶悲劇色彩的故事命名的。在希臘神話中，赫馬佛洛狄忒斯在出生時是個小男孩，他快樂地長大，成了一名非常俊美的青年。直到有一天，一個水仙女愛上了他。水仙女對他的愛既深切又狂熱，她祈禱能與他結合，永不分開，一位（行為上更像一個瘋狂生物學家的）更強大的神回應了她的祈禱，真的將他們照字面意思所說的那樣合二為一，所以自那之後，赫馬佛洛狄忒斯（現在的被永遠結合永不分開的夫婦）就擁有了男性的生殖器和女性的身體。
赫馬佛洛狄忒斯的故事或許聽起來荒謬，卻也告訴我們一些與雌雄同體有關的真實情況：如果你是一個孤獨生活的個體，很少有機會遇到一個潛在的伴侶（就像水仙女那樣），一旦你遇到了同類的成員，那麼最好不要在意性別，重點是能夠交配。不管對方有的是精子還是卵細胞，都可以通過成為雌雄同體來確保生殖的可能，做好迎接兩種性別的準備。你可能會想，「水仙女很聰明嘛」，但生物學也為她添加了一個悲劇性的轉折——雌雄同體通常不能自我受精，所以即使她與她的所愛看似永遠地結合在了一起，他們卻永遠不可能真正地結合。另一個顯而易見的悲劇之處在於——一旦你變成了雌雄同體，那麼你將一直處於灰色地帶，無論對雄性還是雌性都不太可能顯得有多大吸引力。就像樣樣皆通的人往往樣樣稀鬆，雌雄同體既不能很好的執行雄性功能也不能很好地執行雌性功能，除非在很少能遇到配偶的特定環境下，它們永遠無法勝過有專屬性別的個體（清楚的雌性與雄性）。事實上，自然界中的雌雄同體（或確切地說是同時既是雌性又是雄性的個體）通常是行動遲緩且孤獨生活的無脊椎動物，比如蝸牛、蛞蝓和蚯蚓。
性的轉變
機敏的讀者可能要問，如果雌雄同體難以出眾，為什麼不先以專門的一種性別存在，在需要時再換成另一種呢？是的，許多物種確實進化出了這種策略，最常見的是在魚類中，它們的性別變化方向通常與婚配製度有關。在一夫多妻制下，個體通常從雌性開始，然後當它們長大到能夠管控一片領地和一整個雌性後宮時，就會變成雄性；而在一夫一妻或隨機交配的系統裡，個體通常以雄性開始，再向雌性轉變，因為大的雌性的卵子在數量與質量上都比小的更優，但即使是小的雄性也能產生足夠好的精子供其配偶受精。
儘管變性是一個耗時耗力的過程，但對於那些捕食風險非常高的物種來說變性是件高回報的事。例如生活在珊瑚中的鰕虎魚，如果兩條性別相同的魚發現它們身處同一個珊瑚岬，這時比起游到幾米之外的另一個珊瑚岬去尋覓不同性別的個體，變性是種更為謹慎且在進化上更為成功的策略。對於鰕虎魚這類小魚來說，包圍在珊瑚生態系統周圍的是許多飢餓的大嘴，即使只是游上幾米也能威脅到生命，因此變性成為了值得妥協的一件事。然而我自己最喜歡的變性物種，是一種海洋中的多毛類蠕蟲，叫Ophryotrocha puerilis。這種蠕蟲是一夫一妻制的，最初，一對蠕蟲中較大的那隻會扮演雌性的角色，而小的那隻成為雄性——這是有意義的，因為雌性越大越能產生更多更好的卵子，而雄性不需要多大就能產生足夠的精子來為這些卵子授精。但是，由於製造卵細胞的成本遠高於製造精子，因此雄蟲會生長得更快，最終變得比雌蟲更大。然後它們就會同時變性，大的那個從丈夫變成了妻子，接管了生產卵子的繁重工作，直到另一隻再次變大。這一循環不斷更替，直到死亡將這對平等而富於奉獻的夫妻分開。
未知的神秘
雖然性別進化這一研究領域一直在不斷地積極前進，但進化生物學家對性以及與其相關的種種方面的認識還遠遠不夠全面。例如最近，亞馬遜的茉莉魚挑戰了所有主流的性進化理論。這種小小的淡水魚通過克隆進行生殖，但即使經過了50萬代，它們的基因組質量也沒有出現明顯下降，而且它們在應對寄生蟲和環境變化方面也做得很好。這項新的發現，以及未來更多的新發現，將繼續激發科學家去挑戰這一進化生物學中的女王謎題的熱情。如果我們幸運的話，進化之樹上的女王也將繼續讓我們揭示她無窮的秘密中的星星點點。
創作團隊
撰文：李相宜（瑞士納沙泰爾大學）
設計：雯雯/嶽嶽
參考來源
1. Vrijenhoek, R., Dawley, R., Cole, C. & Bogart, J. in Evolution and Cytology of Unisexual Vertebrates (eds Dawley, R. & Bogart, J.) 19–23 (Univ. State New York, New York, 1989).
2. Wilson, E. O. The Diversity of Life (W. W. Norton, New York, 1992).
3. Otto, S.P. (2009) The evolutionary enigma of sex. Am. Nat. 174, S1–S14
4. Lehtonen, Jussi, Michael D. Jennions, and Hanna Kokko. “The many costs of sex.” Trends in ecology & evolution 27.3 (2012): 172-178.
5. Bradley, A. J., I. R. McDonald, and A. K. Lee. “Stress and mortality in a small marsupial (Antechinus stuartii, Macleay).” General and comparative endocrinology 40.2 (1980): 188-200.
6. Packer, Craig, and Anne E. Pusey. “Adaptations of female lions to infanticide by incoming males.” The American Naturalist 121.5 (1983): 716-728.
7. Hartfield, Matthew, and Peter D. Keightley. “Current hypotheses for the evolution of sex and recombination.” Integrative zoology 7.2 (2012): 192-209.
8. Full text of the book is available on The Project Gutenberg EBook website: https://www.gutenberg.org/files/12/12-h/12-h.htm
9. Li XY., Lehtonen J., Kokko H. (2017) Sexual Reproduction as Bet-Hedging. In: Apaloo J., Viscolani B. (eds) Advances in Dynamic and Mean Field Games. ISDG 2016. Annals of the International Society of Dynamic Games, vol 15. Birkhäuser, Cham
10. Fairbairn, Daphne J. Odd couples: extraordinary differences between the sexes in the animal kingdom. Princeton University Press, 2013.
11. Kothe, Erika. “Tetrapolar fungal mating types: sexes by the thousands.” FEMS microbiology reviews 18.1 (1996): 65-87.
12. Heath, D. J. “Simultaneous hermaphroditism; cost and benefit.” Journal of Theoretical Biology 64.2 (1977): 363-373.
13. Munday, Philip L., Tetsuo Kuwamura, and Frederieke J. Kroon. “Bidirectional sex change in marine fishes.” Reproduction and sexuality in marine fishes: patterns and processes (2010): 241-271.
14. Berglund, Anders. “Sex change by a polychaete: effects of social and reproductive costs.” Ecology 67.4 (1986): 837-845.
15. Warren, Wesley C., et al. “Clonal polymorphism and high heterozygosity in the celibate genome of the Amazon molly.” Nature ecology & evolution 2.4 (2018): 669.
